M4卡宾枪首次参加实战是在1991年的海湾战争，战争爆发前美军突然发现他们缺少新步枪，许多部队仍在使用M16A1，M16A2只是在1986年才开始陆续装备。由于需要尽快获得大量的M16A2和M4，因此美国国防部批准增加M4的供应商，缅因州的大毒蛇武器公司获得一份供应M4卡宾枪的采购合同，为陆军供应了4,000支M4，这批枪在“沙漠盾牌”和“沙漠风暴”期间被第82空降师使用，据说施瓦茨科普夫将军的护卫人员也是使用大毒蛇公司生产的M4。然而当时美军还没有取得M4的生产权，柯尔特公司威胁会控告美国政府未经许可就向其他公司转让M4的工艺文件，结果大毒蛇公司就只得到这一份M4的政府采购合同。
在M4装备部队后，柯尔特公司又设计了一种用皮卡汀尼导轨代替固定提把的平顶型机匣，方便安装模块化的瞄准装置。在1994年8月这项改进也被美军接纳，并把这种平顶型M4正式命名为M4A1卡宾枪。由于特种部队不喜欢M4卡宾枪的点射控制装置而仍在使用出口型的CAR-15，因此M4A1也采用了M16A1的下机匣。但在试验中发现M4A1的枪管容易过热，有射手连续以全自动打完6个弹匣时护木就烫得不能直接用手去碰。尽管M4A1是一把卡宾枪而不是轻机枪，但为解决这个问题柯尔特公司对护木进行了改进，把铝制隔热屏由原来的单层改为双层，因此也加粗了护木的直径。这项改进也应用在M4卡宾枪上，所以早期的M4/M4A1上的护木和其他CAR-15是一样的，而后来的M4/M4A1护木都比较粗。
而在电影《黑鹰坠落》中，我们看到三角洲部队使用的形似M4A1的武器，其实都是柯尔特727型。而《黑鹰坠落》的原著里也提到：游骑兵使用的是M16A2，而三角洲队员所使用的则是CAR-15。因为那时候是1993年，可以全自动射击的M4A1还未定型。事实上这些特种单位坚持在战斗中使用CAR-15，推动了M4A1的试验和定型。此外，他们对CAR-15所进行的一些改装，也影响了M4系列一些成果。例如CAR-15的伸缩式枪托原本是只有两个固定位置，但不同身材的特种兵认为需要有适合自己的枪托底板到扳机距离（Length of Pull），特别是穿了防弹衣之后的Length of Pull，于是他们会找修械员根据每个队员的需求在CAR-15的枪托缓冲管上钻上第三个伸缩位置的固定孔。正是他们的需求，才导致M4卡宾枪采用了有4个固定位置的枪托。而现在，更是发展到6个固定位置。
